Em Star Fox 64, o jogador controla um dos veículos pilotados por Fox McCloud, geralmente uma Arwing, que segue uma trajetória fixa, normalmente para frente. O veículo controlado pode realizar manobras ao redor da tela a fim de desviar dos obstáculos e atirar com canhões de laser nos inimigos que se aproximam. Todos os veículos, exceto o Blue Marine, também podem carregar o seu canhão de laser para liberar um poderoso tiro perseguidor. Muitos aspectos deste jogo foram reaproveitados no projeto Star Fox 2, que seria lançado para o Super Nintendo mas foi cancelado pelos desenvolvedores, visto que o Nintendo 64 já estava quase chegando ao mercado. Star Fox 64 foi o primeiro jogo do Nintendo 64 a se utilizar do Rumble Pak[2] , acessório que faz o controle tremer.