O enredo segue o protagonista, um membro da raça angelical Celestrian, após um desastre em sua casa espalhar frutas mágicas pelo reino mortal. Embora carregue a jogabilidade tradicional do resto da série com batalhas por turnos, o jogo é a primeira entrada de Dragon Quest a apresentar um personagem de jogador personalizável e o primeiro a incluir um modo multijogador , com a opção de negociar mapas do tesouro e emprestar personagens de jogadores por meio do Nintendo Wi-Fi .