Dragon Quest IV difere do resto da série ao quebrar o jogo em cinco diferentes capítulos, cada um focando num protagonista ou protagonistas diferentes. Os quatro primeiros são contados na perspectiva dos futuros companheiros do Herói e o quinto é contado na visão do Herói, e junta todos os personagens no início de sua jornada para salvar o mundo. O remake para PlayStation adiciona um sexto capítulo, que permanece no remake para DS.